שנות השישים בקאבול, בירת אפגניסטן. שני ילדים, אמיר וחסן, נולדים באותו בית מידות ויונקים משדיה של אותה מינקת, אך למרות זאת, הם גדלים בעולמות שונים לחלוטין. אמיר הוא בנו של איש עסקים עשיר ומכובד, מעמודי התווך של קאבול; חסן הוא בנו של עלי, המשרת של באבא, אביו של אמיר. אמיר הוא פאשטוני, מוסלמי סוני, בן לאליטה השלטת באפגניסטן. חסן הוא האזארי, בן למיעוט אתני נחשל ומנודה. לשני הילדים האלה - קאבול שלפני הפלישה הסובייטית היא עיר קסומה, ססגונית, מלאה ריחות אקזוטיים, בזארים שוקקי חיים ותחרויות להפרחת עפיפונים, שכל העיר יוצאת לקחת בהן חלק.
השניים גדלים יחד, ספק חברים, ספק אדון ומשרת, וגורלותיהם נשזרים זה בזה, עד שאחד מהם בוגד בחברו, ואילו האחר, מוכיח כי נאמנותו לרעהו חשובה לו יותר מחייו.
כאשר הסובייטים פולשים לאפגניסטן ואמיר ואביו בורחים מארצם כדי למצוא לעצמם עתיד בקליפורניה, אמיר חושב שהוא נמלט מעברו, אולם הוא לא מצליח להשאיר את זכרו של חסן מאחור.
שנים אחר-כך, בעת שלטון האימים של הטליבאן, אמיר הוא סופר אמריקני מכובד, שחי עם אשתו בסן-פרנסיסקו בשלווה יחסית. עד ששיחת טלפון מידיד משפחה נשכח מחזירה אותו לאפגניסטן, שהיא עתה מדינה הרוסה, ענייה ונתונה לשלטון אימים. הוא נקרא לשוב אל מולדתו למשימה קשה ומסוכנת, שרק אם ישלים אותה, ימצא מנוח מהזיכרונות שמענים אותו שנים רבות כל-כך.
רודף העפיפונים הוא סיפור על חברות, על בגידה ועל מחיר הנאמנות. זהו סיפור על הקשר בין אבות לבנים - על האהבה ביניהם, על הקורבנות שהם מקריבים ועל השקרים שהם מספרים. רודף העפיפונים, שעלילתו מתרחשת בתקופה היסטורית שלא דובר בה עד כה בתחום הפרוזה, מתאר את התרבות העשירה ואת היופי של ארץ שנמצאת בתהליך של הרס. אך לצד הייאוש והחידלון חאלד חוסייני גם מעניק לנו תקווה: לאורך כל הספר הוא שוטח לפנינו את אמונתו בכוחם של ספרים, קריאה והשכלה, כדרך לכפרה ולגאולה.